影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）携手蜘蛛格温（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音），穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099（奥斯卡·伊萨克 Oscar Is aac 配音）所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突，一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响！
欧文·威尔逊 克里斯黛拉·阿朗索 克里斯·库珀 内森·菲利安 王牌接线员拉里 艾米·汉莫 雷·马格利奥齐 托尼·夏尔赫布 邦尼·亨特 丽亚·德拉利亚 凯丽·华盛顿 鲍勃·科斯塔斯 玛格·马丁戴尔 达雷尔·沃尔特里普 小伊塞亚·维特洛克 保罗·杜利 凯瑟琳·海蒙德 切奇·马林
尼古拉斯·坎图 布雷迪·诺恩 小肖恩·布朗 迈克·艾贝 成龙 阿尤·艾德维利 艾斯·库珀 塞斯·罗根 约翰·塞纳 玛娅·鲁道夫 保罗·路德 罗丝·伯恩 娜塔希娅·德米特鲁 吉安卡罗·埃斯波西托 波兹·马龙 汉尼拔·布勒斯 德里克·威尔逊 迈克尔·巴达鲁科 登普西·帕皮恩 约翰·卡波迪斯 大卫·福斯蒂诺 丹尼·马斯特罗吉奥尔吉奥 凯文·伊斯特曼 亚历克斯·赫什 迈克尔·里安达 凯勒·斯皮尔斯 杰夫·罗韦
瑞斯·达比 乔什·基顿 泰勒·莱伯恩 杰里米·沙达 贝克斯·泰勒-克劳斯 史蒂文·元 艾丽卡·鲁特雷尔 马克·罗斯顿 克里·萨莫 弗雷德·塔特西奥 金伯莉·布鲁克斯 Ike Amadi A.J. LoCascio
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